Nedidelė Šv. Sergijaus Radonežiečio cerkvė buvo pastatyta, kai Utenos miestas pradėjo sparčiai plėstis, ypač prie pašto trako Varšuva–Sankt Peterburgas. Cerkvės statybą rėmė ir inicijavo G. Biriukovas, o 1869 metais ji buvo pašventinta. Pirmasis dvasininkas, teikęs pamaldas, atvykdavo iš Užpalių. Aplink cerkvę buvo stačiatikių kapinės.
Utenos stačiatikių bendruomenė buvo nedidelė, todėl nuolat trūko lėšų cerkvei išlaikyti. 1879 metais, kai Vyžuonėlių dvarą įsigijo generolas Vladimiras Veriovkinas, jis su šeima tapo aktyviais bendruomenės rėmėjais. Jelizaveta Veriovkina, generolo žmona, mėgo piešti ir dvaro patalpose buvo kabinami jos aliejiniai paveikslai. Be to, ji padovanojo keletą ikonų Utenos cerkvei.
Marijana Veriovkina, generolo duktė, taip pat rūpinosi cerkvės puošyba ir aktyviai bendradarbiavo su vietos dvasininku. 1887 metais Veriovkinai pasirūpino cerkvės atnaujinimu, statydami dengtas prieangis ir įkeldami varpus, išlietus iš sidabro ir bronzos. Be to, buvo įsigytos naujos ikonos ir liturginės vėliavos.
Po Piotro Veriovkino paskyrimo Kauno gubernatoriumi 1904 metais, jis tęsė tėvo pradėtą darbą rėmimo srityje. 1909 metais cerkvėje įsikūrė Šv. Sergijaus brolija, kurioje buvo 35 nariai, o Piotras Veriovkinas tapo brolijos tarybos nariu. Cerkvė taip pat globojo vargšų ir našlaičių prieglaudą, kuriai vadovavo Piotro žmona Sofija.
Prasidėjus Pirmajam pasauliniam karui, Piotras Veriovkinas paliko Lietuvą ir pasirūpino cerkvės
turto evakuacija, perkeliančia visus reikmenis į Estiją. Deja, cerkvė nustojo veikti beveik dešimt metų.
1925 metų žiemą, atvykęs naujas dvasininkas Aleksandras Černajus, rado cerkvę apleistą ir užterštą. Vietiniai bendruomenės nariai, vadovaujami Anos Norvilienės, rūpinosi cerkvės sutvarkymu, ir Kalėdų liturgija vyko švarioje cerkvėje.
Kai Piotras Veriovkinas tapo bendruomenės seniūnu, 1926 metais jis kreipėsi į Estijos valdžią dėl cerkvės turto grąžinimo, ir 1927 metais, šv. Sergijaus Radonežiečio šventės metu, cerkvė buvo pašventinta. 1931 metais Veriovkinų pastangomis šalia cerkvės buvo pastatytas namas, skirtas dvasininkui ir jo šeimai.
Antrame pasauliniame kare Utenoje vokiečiai padegė cerkvę, o plytos buvo panaudotos kitų pastatų statybai. Sovietmečiu stačiatikiams nebuvo leidžiama įsteigti bendruomenės ar maldos namų, todėl vietiniai tikintieji lankydavo pamaldas Anykščiuose, Zarasuose ir Užpaliuose.
1989 metais, po politinių permainų, Utenos stačiatikiai užregistravo savo bendruomenę ir, po penkerių metų, 1995 metais, vienoje iš namo patalpų buvo įrengta koplyčia. 1997 metais bendruomenė oficialiai gavo parapijos namą ir pradėjo jo atnaujinimą.
2000-ųjų pradžioje cerkvė buvo pašventinta Viešpaties Pakilimo į dangų titulu. Cerkvėje puikuojasi dailininko Laimono Šmergelio nutapyta ikona. Šiuo metu cerkvė tarnauja kaip pamaldų vieta, kur dvasininkas Sergijus Kulakovkis vadovauja liturginėms šventėms.